別名、篠峰城ともいう。築城年代は定かではないが、天野安芸守虎景によって築かれ、子の天野宮内右衛門藤秀が在城した。
　1563(永禄6)年に宗家の天野景泰,元景親子が今川氏から離反したため、天野藤秀の子景貫が天野家の惣領となって犬居城へ移り、本城には甥の和田河内守秀長が在城したと伝えられる。
　1574(天正2)年、徳川家康が武田方となった天野氏を攻めようとした際には、大雨による気田川の増水で徳川軍は引き上げざるを得なかった。翌年、設楽ヶ原の戦いに勝利した家康が再び攻め上がると、犬居城に拠った天野藤秀は戦うことなく城を放棄し、後方の篠ヶ嶺城へと移ったが、ついには武田氏を頼って甲斐に逃走した。
　篠ヶ嶺城は犬居城の支城の中で最も規模が大きい。蛇行する気田川に挟まれた急峻な尾根の頂部に主郭が築かれ、北西の尾根に二郭,南尾根にも曲輪を配している。主郭は二段になっており、城址碑は上段の東側の土塁の上に建っている。下段は北と西に土塁があり北に虎口をもつ。主郭の虎口から二郭へ出る土橋は極めて長く15mに及んでいる。