1504(永正元)年草創とされ、当初は本郷山聖禅寺と称したが、桶狭間の戦いの前年1559(永禄2)年に簗田出羽守広正により久護山慶昌寺と改号された。この時点まで西の二村山にあったという説もある。
　さらに1568(永禄11)年、広正(別喜右近)とその縁者である平野土佐守甚右衛門長安により曹洞宗に改宗され、甚右衛門の母の法号･聖應を取って平野山聖應寺という現在の寺号になった。境内には簗田広正の墓がある。
　また、寺の門前には城郭を思わせるような土塁、本堂裏には二重濠がみられる。