1281(弘安4)年、鎌倉幕府第5代執権･北条時頼の3男である北条宗政の菩提を弔うために創建された。開基は宗政の子･北条師時とされるが、当時の師時は8歳であり、実際には宗政の妻(北条政村娘)と兄･北条時宗である。開山は日本人僧の南州宏海が招かれるが、宏海は尊敬する宋出身の高僧･兀庵普寧と導師の大休正念を開山にして自身は準開山になる。なお、兀庵普寧は1265(文永2)年に中国に帰国しており、浄智寺開山の7年前に没している。
　その後、高峰顕日や夢窓疎石らの名僧が住持し、最盛期には七堂伽藍を備え、塔頭も11寺院に達した。おそらくは現在の円覚寺の規模に近いものがあったと思われる。
　鎌倉幕府滅亡後も寺勢は衰えず、1356(延文元)年には火災で創建時の伽藍を失うが、室町時代には諸堂が建ち並び、塔頭も11院を擁す大きな寺院であった。上杉禅秀の乱後の1417(応永24)年に足利持氏が鎌倉に戻ったとき、まず浄智寺に入り2ヶ月以上滞在した。また、持氏の子･永寿王(後の足利成氏)が1449(宝徳元)年に鎌倉に入ったときも浄智寺に滞在している。
　しかし、15世紀半ば頃から鎌倉そのものの衰亡とともに徐々に荒廃し、江戸時代末まで塔頭8院を維持していたものの、1923(大正12)年の関東大震災でその大部分が倒壊した。現在の伽藍は概ね昭和になってから復興された。
　境内入り口にある湧き水は鎌倉十井のひとつ｢甘露の井｣である。上層が鐘楼を兼ねている鐘楼門をくぐったところに、本尊の木像三世仏坐像(県重文)を安置する曇華殿(仏殿)がある。左から阿弥陀,釈迦,弥勒の各如来は過去,現在,未来の時を象徴している。曇華殿後方には鎌倉三十三観音の一つ観音菩薩像が祀られている。また、柔らかい鎌倉石の山を掘った｢やぐら｣には石仏や石塔が安置されている。