1601(慶長6)年、徳川家康が足利学校の第9代の庠主(学頭)であった閑室元佶を招き、伏見城下に学問所を開いたのが始まりとされる。家康から与えられた木活字を用いて、『孔子家語』『貞観政要』『三略』などの儒学･兵法関連の書物が刊行された。これらの書物は伏見版あるいは円光寺版と呼ばれ、そのとき使用された木製の約5万個にのぼる日本最古の活字(重文)が保存されている。
　その後、当寺は相国寺山内に移り、更に三世･澤雲祖兌禅師のとき、1667(寛文7)年に現在地に移された。明治維新で荒廃したが、臨済宗南禅寺派の尼僧の修行道場となっていた時期もある。現在は南禅寺派研修道場となっている。
　庭園は山門を上ると枯山水の奔龍庭が広がり、中門をくぐると紅葉と苔の美しい十牛之庭がある。春は桜、秋は紅葉の名所として多くの人が訪れる。