853(仁寿3)年、空海の高弟である真紹僧都が歌人,文人であった故･藤原関雄の山荘を買い取り、都における真言宗の道場の建立を志し、ここを寺院とすることとした。863(貞観5)年、清和天皇より定額寺としての勅許と｢禅林寺｣の寺号を賜わって公認の寺院となった。当初真言宗の道場として出発した禅林寺は、中興の祖とされる7世住持の永観律師(源国経の子;1033～1111年)の時に念仏の寺へと変わる。永観は人々に念仏を勧め、また、境内にも悲田院(薬王寺),施療院を建立して、病人救済などの慈善事業も盛んに行った。
　本尊は阿弥陀如来(みかえり阿弥陀)で顔を左(向かって右)に向けた特異な姿の像である。これには次のような伝承がある。永観が阿弥陀如来の周囲を行道していたところ、阿弥陀如来が須弥壇から下り、永観と一緒に行道を始めた。驚いた永観が歩みを止めると阿弥陀如来は振り返って一言、｢永観遅し｣と言ったという。阿弥陀如来像はそれ以来首の向きが元に戻らず、そのままの姿で安置されているのだという。
　禅林寺12世の静遍僧都(1166～1224年)は、法然に帰依して念仏門に入り、禅林寺11世を法然に譲り、自らは12世を称した。その後、法然の高弟の証空(西山上人),浄音と続き、浄音の時代には西谷流の拠点の一つとして光明寺とともに栄えた。
　応仁の乱の戦火によって大きな被害を受けるが、1497(明応6)年、後土御門天皇により再興の命が出て、復興に着手された。1607(慶長12)年には豊臣秀頼により、摂津国四天王寺の曼荼羅堂が移築されて阿弥陀堂とされている。
　1876(明治9)年、禅林寺は浄土宗西山派の東本山となるが、1919(大正8)年には浄土宗西山派はそれぞれの考えの違いから三つに分裂し、禅林寺は浄土宗西山禅林寺派の総本山となっている。
　紅葉の名所として知られ、古くより｢秋はもみじの永観堂｣といわれる。