1429(永享元)年、筒井順覚によって築かれた。筒井集落全体を囲む外堀とその内側にある内堀から構成されており、内堀で囲まれた部分が｢シロ畠｣と言われ、周囲と比べて一段と高くなっている。この部分が筒井城の中心的な場所であったと思われる。堀の内側には土塁があり敵の侵入を防いだ。また、発掘調査の結果、西側では幅12m以上,深さ2m以上の堀が検出されている。この堀は16世紀中ごろで石垣を持たない城としては最大級と考えられている。さらに、城の中心部からは7世紀はじめの大きな建物跡や4世紀の大きな溝が見つかっており、古くから重要な場所であった。筒井城跡の中心部を取り巻く蓮根畑は筒井城の堀跡と推定されている。筒井集落の北側、南東側には現在でも外堀跡があり、また菅田比売神社の東側には幅約2mの内堀跡の遺構が良好に残っている。また菅田比売神社の境内の南側には、若干高くなった部分があり土塁跡が指摘されている。
　1441(嘉吉元)年に家督を継いだ順永の代に勢力を広げるが、その後は越智氏などと抗争が繰り広げられた(第1～5次筒井城の戦い)。1559(永禄2)年、松永久秀が大和に入国すると松永氏と対立し筒井城を奪われた。発掘調査から大きさ1.1cm,重さ7.68gの鉛製の鉄砲玉が堀斜面より出土している。松永氏の滅亡後、多聞城の石を転用して城郭の拡張を行ったが、織田信長の大和一国破城命令によって破却となり、郡山城を居城とした。