686(白鳳15)年、秦石勝が三河国平井の柏木浜に奉斎されていた菟上足尼命の御魂をこの地に遷座し祭神として祀ったのが始まりとされる。菟上足尼命は大和国葛城の豪族･葛城襲津彦命の4世孫(玄孫)とされ、雄略天皇の治世に穂国(現在の東三河)の国造に任ぜられた。菟上足尼命は、没後、その御魂は顕著な殖産,治民の功を称え柏木浜に奉斎されていた。神社には中国的な生贄神事の伝承や徐福伝説が残されている。
　菟足神社は864(貞観6)年には、神階が従五位下に進み、『延喜式神名帳』にもその名が見える。明治天皇東行の際には、勅使の参向を受け、また、1878(明治11)年には、有栖川宮熾仁親王御宸筆の社号軸を受けた。大般若経が国指定文化財のほか、梵鐘と菟足神社祭礼古面5面が愛知県有形文化財に指定されている。
　また、神社境内および隣接する川出氏宅の敷地一帯には菟足神社貝塚が広がっている。