1260(文応元)年、日蓮の弟子の日朗が日蓮が前執権北条時頼に建白した｢立正安国論｣を執筆した松葉ヶ谷草庵の岩穴(御法窟)の側に安国論窟寺を建てたのが始まりである。日蓮は、1253(建長5)年頃に鎌倉を訪れ日蓮宗の布教を開始するが、長勝寺,妙法寺と並び、ここ松葉ヶ谷草庵を布教に際しての拠点とした。1260(文応元)年には立正安国論を北条時頼に建白するが、幕府には受け入れられず、他宗派の者が立正安国論を批判し怒りを買うと、時頼からも政治批判とみなされ流刑や襲撃事件など四度の法難を受けた。
　境内には、法難時に白猿に導かれて避難した場所とされる南面窟や日朗が出家剃髪し荼毘に伏して欲しいとの遺言による日朗上人荼毘所がある。また、裏山には由比ガ浜海岸を含む市内を一望でき、日蓮が富士山に向け題目を唱えたとされる富士見台がある。