『三河国一宮砥鹿大菩薩御縁起』によれば、大宝年間(701～04年)に文武天皇の病を鎮めるための勅使として草鹿砥公宣が派遣され、本茂山(本宮山)の神を迎えて里宮が創建されたとする。本宮山は古代から山自体を御神体として信仰する山岳信仰の対象であった。
　一宮としての文献上の初見は1264(文永元)年とされ、中世以降は三河国一宮として尊崇された。砥鹿神は知立神(知立神社:三河国二宮)とともに最高位になる。
　永禄年間(1558～69年)、付近に構えていた本多信俊の一宮砦を今川軍が包囲したが、徳川家康が寡勢で救援に駆けつけ多勢の今川軍を蹴散らし砥鹿神社に宿陣したと伝わる。また、1602(慶長7)年には家康より朱印領として百石の寄進を受けている。
　1871(明治4)年には近代社格制度において国幣小社に列した。