727(神亀4)年、行基によって開山されたと伝わっている。源頼朝の叔父の化積上人によって中興され、鎌倉時代には山麓の雲谷,岩崎を中心に、一部は遠江に及ぶ広大な寺領を有していた(普門寺旧境内遺跡を参照)。
　戦国時代になると、今川氏や戸田氏,牧野氏ら近隣の武士の争いに巻き込まれ、1517(永正14)年には裏山に築かれた船形山城をめぐって今川氏と戸田氏が争い(船形山合戦)、1533(天文2)年には兵火のため全山がことごとく焼失したという。
　戦国時代から江戸時代前期にかけて、かつての隆盛をとり戻すべく今川氏や徳川家康,池田輝政など代々の領主の保護を受けて復興が行われ、1603(慶長8)年には再中興の住持･龍祐のときに寺領朱印地100石が徳川家康より与えられた。そして17世紀後半の住持日誉･昶深のときに、仁王門,本堂など大規模な造営も行われて、今日につながる基本的な寺観が整えられた。
　仁王門は1688(寛文8)年建造で仏師･大膳による金剛力士像2躰が祀られている。鐘楼門は豊橋市内では最古の建造物である。鐘楼門をくぐると、客殿、その左手に弁天堂,大師堂,本堂が並ぶ。
　また、二度にわたって大きな火災に遭ったにもかかわらず、普門寺には仏像,工芸品,古文書など貴重な文化財が多く伝えられ、船形山の旧境内遺跡と合わせて中世山寺の代表的な遺跡の一つとされる。