創建時期は定かではないが、社伝によれば、701(大宝元)年に彦火火出見尊を祀り建立されたとされる。851(仁寿元)年の『文徳実録』や927(延喜5)年の『延喜式』にも碧海郡6座の式内社の一つと糟目神社が記載されている。もとは上和田村の糟目森崎に鎮座していたが、たびたびの矢作川の洪水により1190(建久元)年に犬頭神社に遷座合併した。
　犬頭神社の名称は、1346(貞和2)年、上和田城主の宇都宮(武茂)泰藤が当社で鷹狩りの際に誤って白犬の首を切ってしまい、首を塚に埋めて弔ったとされることに由来する。しかし、真実は、泰藤が京都で獄門になった主君･新田義貞の首を奪い、当地に埋めて、世間に知れぬよう白犬の首の伝説を触れ流したものとされる。泰藤は塚を守らせる者に｢犬塚｣の姓を与え、自らは義貞の菩提を弔い仏門に入り妙国寺で一生を終えた。また、1350(観応元)年には、足利尊氏が熊野権現領100貫文を寄進したと伝えられている。
　1602(慶長7)年、岡崎城主･本多康重は本神社を保護して本殿を再建し、1605(慶長10)年には越前産の笏谷石と呼ばれる凝灰岩を使用した石鳥居(岡崎市指定文化財)を奉納した。その後も江戸幕府,岡崎藩から寄進,保護を受け、1871(明治4)年になって、額田県令により糟目犬頭神社と改称。翌年9月18日郷社に指定され、1889(明治22)年に本殿が再建、1901(明治34)年に拝殿が再建された。
　石鳥居のほか、石造唐猫，石造狛犬(ともに江戸時代初期の作)も岡崎市指定文化財となっている。また、拝殿の東側に本多作左衛門重次誕生地の碑が建つ。