築城年代は定かではないが､応永年間(1394～1428年)初期に首藤山内対馬守道美によって築かれたとされる。太田川の北岸にある城ヶ平と呼ばれる標高248mの山頂に築かれている。主郭は山頂にあって南を除く三方に横堀を巡らし、円形に近い形をしている。北側の駐車場の脇が二の丸となっており、ここにも横堀が残る。1401(応永8)年､道美は天方城を弟の山城守に譲ったとされる。
　1494(明応3)年､天方通季は、駿河の今川氏親が伊勢新九郎(北条早雲)を大将として遠江国に大軍を発したとき､今川方に降った。1501(文亀元)年､遠江国守護斯波氏は信濃国の小笠原氏と連携して久野城と天方城を攻略したが、このとき通季は天方城を捨てて今川氏を頼って落ち、その後奪還した。
　今川義元が桶狭間に倒れると､1568(永禄11)年には甲斐の武田信玄が駿河に侵攻し、三河の徳川家康も遠江に侵攻する。遠江の国人衆が続々と徳川家康に降るなか、天方山城守通興は家康に降ることなく敵対していたため、家康は、1569(永禄12)年に榊原康政,天野康景,大久保忠隣らに天方城を攻めさせ、通興を降伏させた。
　1572(元亀3)年､武田信玄が犬居城主天野景貫の案内によって多々羅城,飯田城を攻略して天方城に攻め寄せると､通興は開城し降伏したが、翌年､家康が天方城奪還のために平岩親吉を将として攻めさせると、天方城に籠もっていた久野弾正忠宗は必死に防戦したが､かなわず降伏し甲斐へ落ち、通興は再び家康に降った。