創建時期は定かではないが、寺伝によれば、飛鳥時代に厩戸皇子(聖徳太子)が開創して椿山寺と号し、その後、弘仁年間(810～824年)に空海が入り常泉寺と称したという。大峯山寺の護持院の1つである。本尊は不動明王，蔵王権現，役行者，弘法大師。
　1385(至徳2/元中2年)に竹林院と改められた。戦国時代の院主･尊祐は弓道に優れ一派をなしたという。明治初年の神仏分離に伴い1874(明治7)年に廃寺となったが、その後、天台宗の寺院として復興、第二次世界大戦後の1948(昭和23)年に現在の修験道系統の単立寺院となった。
　宿坊竹林院群芳園は大和三庭園の一つとされる回遊式庭園で、千利休の作、細川幽斎の改修と伝わる。重要文化財の木造童形神坐像(伝聖徳太子坐像)は廃寺となった世尊寺から引き継いだものである。