1571(元亀2)年、武田信玄が馬場信春に命じて築いた連郭式山城である。信玄は北条氏から徳川氏へ矛先を向け、大井川を渡って1570(元亀元)年に小山城を築いた後、海岸沿いに南下して滝境城を築いた。滝堺古城を修築する予定だったが、狭小であったために滝堺古城の北方1Kmほどの標高70m,比高60ｍの丘陵上に新城を築いたという。｢高天神を制する者は遠州を制す｣といわれた高天神城攻略に向けての布石である。
　1574(天正2)年6月、武田勝頼は信玄が果たせなかった高天神城攻略を成し遂げるが、その際には滝堺城は後方基地としての役割を担った。しかし、勝頼が1575(天正3)年の長篠の戦いで大敗した後、1581(天正9)年3月には高天神城も徳川勢に奪い返され、翌1582(天正10)年には滝堺城も徳川氏の手に落ちた。家康が駿遠二州を制圧した後は、廃城となり再び使われることはなかった。
　城は南東に張り出した尾根先に位置し、南東の端が本丸で北西に向かって二の丸，三の丸と並び、それぞれの曲輪の間には空堀が設けられ土橋でつながる。その規模は三の丸が東西70m×南北100m、二の丸が東西70m×南北90m、本丸が東西46.5m×南北102mと広大で、曲輪の東西は断崖絶壁に近い。本丸には僅かに低土塁が残されている。また、本丸の空堀から東へ降りる山道が"城山坂"と呼ばれる大手道となっている。各曲輪は現在、全面が茶畑となっており、本丸南端からは駿河湾を望むことができる。