寺伝によれば、平安時代前期に在原業平が開創した一心寺が始まりとされる。一心寺はやがて廃れ、平安時代末に融通念仏宗の開祖である聖応大師良忍上人が、その父である藤原道武の帰依によって正法山一心院を再興(実質創建)し、藤原家累代の墓所(正法塚)とした。また、藤原道武は在原業平を開基とする宝珠寺を建立し、業平らの菩提塔｢業平塚｣(後述)を建てたと伝わる。
　1533(天文2)年、長源寺の開祖である大中一介の法嗣二世･静室興安禅師が宝珠寺を曹洞宗に改宗し、元禄年間(1688～1704年)以降、寺本城主の花井勘右衛門信忠の末裔の花井勘右衛門が、良忍上人の誕生の地とされる現在地に移建したとされる。宝珠寺観音堂は棟札によって1715(正徳5)年に建てられたことがわかっており、観音堂の一部は改修されているが、三間堂としても形が整っており、江戸時代中期の建築として高く評価されている(東海市指定文化財)。
　このほか、宝珠寺には、業平にまつわる市指定文化財として、在原業平坐像(江戸時代天明期寄進,像高42cm)，在原業平位牌(戦国時代天文初期)がある。また、宝珠寺の北西約400ｍ(宝珠寺移転前の墓地)に、業平や彼を慕って京から後を追い悲恋の死をとげた女官あやめの供養塔など藤原氏の一族が建てたという｢業平塚｣と呼ばれる7つの五輪塔がある(市指定文化財)。
　なお、宝珠寺の南東麓には富田山中城があったとされる。