弘仁年間(810～824年)、伝教大師最澄によって天台宗の寺院として創建され、寺号を龍昇山雲門寺と定めた。その後、寺勢が衰えるが、1351(正平6/観応2)年に池田教依が美濃国池田郡雲門荘を得た際に再興し、その法名に因み雲門山龍徳寺と寺号を改めた。
　応永年間(1394～1428年)には、本郷城を居城とした国枝為助が悟渓宗頓に帰依して臨済宗妙心寺派の寺として中興し、この際に悟渓国師を勧請中興開山とし、その法嗣で悟渓下八哲と称された西川宗洵が住持となった。以降、美濃池田氏や国枝氏，稲葉氏が菩提寺として保護し、その一族の墓が寺内に設けられた(池田恒興･元助墓所，国枝為助一族墓所)。
　関ヶ原の戦いに際して、池田輝政，福島正則らが寺を保護しようとしたが、本郷城主･国枝政森が西軍に与したため、当山及び塔頭の養源院，自性院など悉く焼き払われた。1601(慶長6)年には徳川家康から寺領を寄進され再建され、さらに大垣城主となった戸田氏信からも経済的支援を受けた。