1470(文明2)年、菅沼一門の総領家･田峰菅沼家の祖となる菅沼定信が築城し本城とした。寒狭川渓谷の蛇行と段戸連邦の山並みが、まるで大蛇のようであることから、別名｢蛇頭城｣とも呼ばれる。菅沼一門は、この田峯から豊川流域へ版図を拡げていく。
　1575(天正3)年の長篠の戦いでは城主の菅沼定忠は武田方として参陣し、大敗した武田勝頼を田峯城で慰労する予定であったが、留守居の菅沼定直に入城を拒絶され、更に北方の武節城まで命からがらの逃避行を強いられた。その後、奥平氏によって武節城をも追われ信濃国伊那郡へ落ちていた。
　入城拒絶の辱めを怨んでいた菅沼定忠は、翌1576(天正4)年、田峯城を早朝に急襲。老若男女を問わず、城に居た一族96名すべて惨殺した。菅沼定直や家老･今泉道善については、生け捕りにした後で鋸挽きの刑で報復している。
　1582(天正10)年、織田徳川連合軍により武田家が滅亡すると、菅沼定忠と家老･城所道寿は徳川軍に帰参を願い出るが、認められずに飯田知久平城にて誅殺。田峯菅沼宗家は滅び、田峯城も廃城となる。
　本丸跡には、書院造の御殿,大手門,搦手門そして物見台が復元されている。