築城年代は定かではないが、南北朝時代に南朝方の井伊道政によって、釣橋川の東岸、摩訶耶寺の北東にある標高137.4mの山に築かれた。また、周辺には中千頭砦，長岩砦，鯉山砦，尾奈砦などの城砦群を従えていた(千頭峯城より標高が高い中千頭砦を千頭峯城に推測する見方もある)。
　1339(延元4/暦応2)年、井伊道政は後醍醐天皇の皇子･宗良親王とともに三岳城に籠もり、三岳城西方の支城であるここ千頭峯城には井伊氏一族の奥山朝藤を守将として浜名神戸荘官県氏や大江氏ら勤王の将士数100人が籠もったが、北朝方の高師兼軍の猛攻により落城した。その後、城跡は戦国時代に砦として再利用された形跡はみられるものも、史料上からは姿を消した。
　主郭は山頂にあり、北西と東側に二の曲輪がある。西曲輪は主郭の北西にあり二の曲輪とは堀切によって遮断されている。主郭から南へ下ったところに南曲輪を設けている。また、山頂から南東に向かって延びる尾根には東曲輪があり、主郭から30mほど東斜面を下った場所に井戸曲輪がある。