1558(永禄元)年3月、織田信長の弟の信行(信勝)によって築かれたとされる。この2年前には、信行は信長に対し謀反を企て稲生原の戦いで敗退している(両者の母･土田御前の執成しで助命)。築城は駿河の今川氏に対する防御のためとも信長に対して備えるためだったとも考えられる。同年中に信行は、尾張上四郡を領する岩倉城主･織田信安と信長の尾張下四郡奪取の密議をこの城で交わしたと伝えられている。しかし、この再謀反は柴田勝家の密告により信長の知るところとなり、清洲城へ仮病を装った信長を見舞いに行った信行は、11月2日にそのまま誘殺されてしまった。
　1584(天正12)年の小牧長久手の戦いの際には、小幡城に入った徳川家康を追って羽柴秀吉が本城へ陣を置き、一夜にして堀を築くという突貫工事を行った(実際は既存の堀の改修とみられる)。しかし、家康が小幡城を引き上げたため秀吉も火を放って退いた。これにより龍泉寺城は廃城となったとされる。
　1964(昭和39)年、龍泉寺本堂裏手(北側)に模擬天守が築かれ、龍泉寺の宝物館とされている。その東側の竹林内に空堀跡を見ることができる。