築城年代は定かではないが、足助鈴木氏の始祖となる鈴木忠親によって築かれ、重政,重直,信重,康重と5代続いた鈴木氏の本城であったと考えられている(足助七屋敷の1つではない)。西に位置する鎌倉時代から足助氏が居住した飯盛城を支城としていた。1525(大永5)年に松平清康がこの城を攻めた記録が残り、この際に清康の妹･於久を2代鈴木重政の嫡子･重直に嫁すことで一旦は松平氏に降ったが、清康が守山崩れで死去すると再び離反する。その後も離反帰服を繰り返し、1564(永禄7)年に松平家康に攻められたのちは完全に服属し、以降は松平氏の家臣団として高天神城の戦いなどで武功を挙げた。1571(元亀2)年には武田信玄の西三河侵攻により足助城は落城し、城主の鈴木重直は岡崎へ逃れた。これにより一時的に武田方の持城となったが、信玄が病没すると徳川家康の軍勢が武田氏の軍勢を追い払い、再び鈴木重直が城主となった。
　1590(天正18)年、家康の関東移封に従って鈴木氏も足助を離れ、足助城は廃城となる。最後の城主となった鈴木康重は間もなく家康から離れ、浪人したと伝えられている。なお、鈴木氏は香積寺を菩提寺とし、香積寺から飯盛山頂へ向かう途中に足助鈴木氏5代の墓所がある。
　足助城は、標高301ｍの真弓山山頂を本丸として、四方に張り出した尾根を利用した連郭式の山城である。現在は、高櫓,長屋,物見矢倉,厨などの建物が復元され、足助の古い町並みを一望することができる。